Duizend jaar nadat catastrofale gebeurtenissen de mens gedwongen hebben om de Aarde te verlaten is Nova Prime de nieuwe thuishaven van de mensheid geworden. De legendarische general Cypher Raige keert terug huiswaarts na een lang dienst. Hij is vervreemd geraakt van zijn gezin, maar is klaar om zijn vaderrol voor zijn dertienjarige zoon Kitai op zich te nemen. Wanneer een asteroidestorm het vaartuig van Cypher en Kitai beschadigt, maken ze een noodlanding op de voor hen onbekende en gevaarlijke Aarde. Terwijl zijn vader op sterven ligt in de cockpit, moet Kitai op vijandig terrein op zoek gaan naar hun reddingsboei. Al zijn hele leven lang wilde Kitai een soldaat zijn zoals zijn vader. Nu krijgt hij zijn kans.